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An Effective and Practical Strategy for Biocontrol of Plant Diseases Using On-Site Mass Cultivation of Chitin-Degrading Bacteria
Res. Plant Dis. 2017;23:19-34
Published online March 31, 2017
© 2017 The Korean Society of Plant Pathology.

Young-Cheol Kim1, Beom Ryong Kang1, Yong Hwan Kim2, and Seur Kee Park3,*

1Institute of Environmentally-Friendly Agriculture, Chonnam National University, Gwangju 61186, Korea,
2Department of Crop Science and Biotechnology, Dankook University, Cheonan 31116, Korea,
3Department of Plant Medicine, Sunchon National University, Suncheon 57922, Korea
Tel: +82-61-750-3864 Fax: +82-61-750-3208 E-mail: parksk@sunchon.ac.kr
Received February 8, 2017; Revised February 19, 2017; Accepted February 21, 2017.
cc This is an open access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution Non-Commercial License (http://creativecommons.org/licenses/by-nc/4.0/), which permits unrestricted non-commercial use, distribution, and reproduction in any medium, provided the original work is properly cited.
Abstract

Recent worldwide demand for organic and sustainable agriculture products is driving the development of formulations of biopesticides effective in the field. Biopesticides have the benefit of environmentally-friendly qualities. However, biocontrol approaches largely have been ineffective in controlling plant pests in field conditions. Previously, we developed a cost-effective biocontrol formulation containing chitin and chitinase-producing biocontrol bacteria with field efficacy. This formulated product has successfully suppressed various plant diseases in the field conditions. In this review, we focus on ecological aspects and the potential mechanisms underpinning the success of chitinase-producing bacteria. In addition, we discuss the possibility on-site cultivation of the formulated products to further strengthen the approach as being farmer friendly and successful.

Keywords : Biocontrol, Biopesticide, Chitinase, Chitin-based bioformulated product
서론

키틴(chitin)은 N-acetylglucosamine (포도당 2번 탄소에 N-아세틸이 붙어 있음)이 β(1,4) 결합된 다당류로서 곰팡이의 세포벽, 무척추동물의 외골격, 큐티클, 난각 등의 주요 구성 성분으로 외부 환경으로부터 세포를 보호한다(Nagpure 등, 2014; Sharp, 2013; Singh 등, 2014). 키틴은 지구상에서 셀룰로오스 다음으로 풍부한 자원으로서 인간에게 여러 유용한 용도로 활용되고, 자연계에서는 다양한 키틴분해미생물들에 의해서 분해되어 재순환된다(Brzezinska 등, 2014; Sharp, 2013). 토양에서는 방선균의 45%–69%, 곰팡이의 32%–40%가 키틴을 분해하고, 호수에서는 세균의 15% 정도가 키틴을 분해하여 탄소원과 질소원으로 이용한다(Brzezinska 등, 2014).

키틴분해효소(chitinase)는 바이러스에서 인간까지 거의 모든 생물이 생산하는 것으로 알려져 있다. 이들 중에서 곤충 병원성 바이러스, 생물적 방제 세균, 병원성 곰팡이들의 키티나아제는 기주의 침입 및 분해에 중요한 역할을 하고, 식물과 인간의 키티나아제는 병해충의 침입에 대한 방어 역할을 한다(Hodgson 등, 2013; Rathore와 Gupta, 2015). 다양한 생물로부터 분리된 키티나아제 유전자들은 유용미생물 또는 직접 작물에 도입, 발현시켜서 식물 병해충 방제효과를 높이려는 연구가 이루어졌고, 키틴분해미생물들을 이용한 생물적 방제와 그들의 억제 기작에 대한 연구들도 많이 이루어졌다(Brzezinska 등, 2014; Singh 등, 2014). 키틴과 그의 분해산물들도 병해충 방제에 직접 또는 간접적으로 역할을 하는 것으로 알려져 있다(Sharp, 2013). 따라서 키틴과 키틴분해미생물들을 단독 또는 혼합 처리하여 생물적 방제효과를 높이려는 연구가 많이 이루어졌다(Ahmed 등, 2003; Cretoiu 등, 2013; Giotis 등, 2009; Muymas 등, 2015; Rajkumar 등, 2008).

본 리뷰 논문에서는 이들 키틴분해미생물을 활용하여 실제 포장에서 효과적으로 식물병 생물적 방제에 활용되는 방법에 대해 소개하고자 한다. 식물병원균과 선충을 억제하는 키틴분해세균의 종류와 그들의 억제 기작, 키틴과 키틴분해세균을 이용한 생물적 방제 효과의 증대 방법과 이들 방법을 이용하여 조제한 생물적방제원의 포장 실험 결과를 기술하였다. 이들 키틴과 키틴분해미생물을 활용한 키틴 기반 제형이 실제 포장에서 효율적인 생물적 방제의 활용에 도움이 되기를 기대한다.

식물병 방제용 키틴분해세균

작물의 재배 토양, 근권, 엽권에는 다양한 키틴분해미생물들이 존재한다. 한 연구에 의하면 토양으로부터 분리한 75개의 키틴분해미생물 중에서 세균이 51균주, 방선균이 13균주, 곰팡이가 11균주로 분리되었다(Divatar 등, 2016). 근권에서는 Mitsuaria, Lysobacter, Serratia, Paenibacillus, Bacillus, Erwinia, Aeromonas, Pseudomonas, Achromobacter, FlavobacteriumMicrobacterium속 등의 키틴분해세균들이 주로 분리되었다(Someya 등, 2011). 엽권에서는 주로 Pseudomonas, Clavibacter, Acinetobacter, Micrococcus, Brevundimonas, Bacillus, StenotrophomonasRhizobium속 키틴분해미생물들의 검출 빈도가 높았다(Chernov 등, 2013).

항균활성 키틴분해세균

그람 음성의 키틴분해세균으로서 토양에서 분리된 Alcaligenus xylosoxidans, Aeromonas hydrophila SBK1과 Pseudomonas fluorescens PB27 등은 Rhizoctonia bataticola, Fusarium sp.와 Aspergillus flavus 등의 식물병원균의 생육을 억제하였다(Akocak 등, 2015; Halder 등, 2013; Vaidya 등, 2001). Chromobacterium strain C-61은 Rhizoctonia solani에 대한 in vitro 생육억제 능력이 높아 생물적 방제균으로 활용되고 있다(Park 등, 1995). Lysobacter enzymogenes는 토양, 근권, 엽권 모두에서 분리되고 strain에 따라 다양한 식물병원균을 억제하였다. 즉, 토양에서 분리한 L. enzymogenes strain LE429는 Phytophthora capsici, Fusarium oxysporum, Pythium aphanidermatum, R. solani 등에 항균 활성을 보였고(Han 등, 2010), 오이 근권 분리균 strain 3.1T8은 P. aphanidermatum에 강한 항균 활성을 보였다(Folman 등, 2003). 한편, 잔디 엽권 분리균인 strain C3은 R. solani, Bipolaris sorokiniana, Uromyces appendiculatus, Fusarium graminearum 등이 일으키는 지상부의 병과 Magnaporthe poae, Pythium ultimum에 의한 토양병 발생을 억제했다(Giesler와 Yuen, 1998; Jochum 등, 2006; Kobayashi와 Yuen, 2005; Kobayashi 등, 2005; Sullivan 등, 2003; Yuen 등, 2001, 2003; Zhang과 Yuen, 1999). 키틴을 분해하는 Serratia속 중에서 S. marcescens는 주로 엽권에서 분리되었는데, 토마토 잎에서 분리된 strain B2는 R. solani, F. oxysporum, Botrytis cinerea 등의 토양병 또는 지상부병을 억제하였다(Akutsu 등, 1993; Someya 등, 2000, 2001, 2005). 땅콩 잎에서 분리된 strain GPS는 Phaeoisariopsis personata, 땅콩 꼬투리로부터 분리한 strain JPP1은 Aspergillus parasiticus에 의해서 일어나는 지상부의 병을 억제하였다(Kishore 등, 2005a; Wang 등, 2013). 한편, Serratia plymuthica는 주로 토양과 근권에서 분리되었는데, B. cinerea, Sclerotinia sclerotiorum, Verticillium dahlia, Phytophthora cactorum, R. solani, Cladosporium sp.와 Alternaria alternata에 의해서 일어나는 지상부병 또는 토양병들을 억제하였다(Jankiewicz와 Brzezinska, 2015; Kamensky 등, 2003; Kurze 등, 2001).

식물병원균을 억제하는 그람 양성의 키틴분해세균으로서 Bacillus속과 Paenibacillus속의 다양한 종이 보고되었다. Bacillus속은 토양과 근권에서 분리되었는데, B. amyloliquefaciens, B. atrophaeus, B. cereus, B. licheniformis, B. pumilus, B. subtilis, B. thuringiensis 등의 다양한 종이 지상부와 토양의 여러 병을 억제하는 것으로 보고되었다(Azizah 등, 2015; Ghasemi 등, 2010; Hammami 등, 2013; Liu 등, 2010; Narasimhan와 Shivakumar, 2012; Reyes-Ramíez 등, 2004; Shanmugam 등, 2013; Slimene 등, 2015). Paenibacillus속은 토양으로부터 분리된 P. illinoisensisP. kribbensis가 지상부와 토양의 다양한 병원균들을 억제하였다(Subbanna 등, 2016; Xu 등, 2014).

살선충활성 키틴분해세균

그람 음성 키틴분해세균으로 Chromobacterium sp., Lysobacter sp., Pseudomonas sp., S. plymuthica 등이 주로 선충을 억제하는 것으로 보고되었다. 토양으로부터 분리된 Chromobacterium sp.는 감자시스트선충인 Globodera rostochiensis 알의 부화를 억제하고(Cronin 등, 1997), Pseudomonas chitinolytica는 뿌리혹선충인 Meloidogyne javanica 유충의 감염과 생존을 억제하였다(Spiegel 등, 1991). 근권으로부터 분리된 Pseudomonas sp.는 Trichodorus primitivus에 대한 살선충 활성을 나타냈고(Insunza 등, 2002), S. plymuthicaMeloidogyne ethiopica의 증식을 억제하였다(Aballay 등, 2013). Lysobacter속에서는 토양으로부터 분리된 L. enzymogenesG. rostochiensis 알의 부화를 억제하고, 근권 분리균인 L. enzymogenesT. primitivus에 대한 살선충 능력을 나타냈으며(Cronin 등, 1997; Insunza 등, 2002), 토양에서 분리된 Lysobacter capsici YS1215가 Meloidogyne sp.에 대한 생물적 방제 활성을 나타냈다(Lee 등, 2013). 또한 엽권 분리균인 L. enzymogenes C-3는 다양한 식물병 방제 능력뿐만 아니라 선충에서도 Caenorhabditis elegans, Heterodera schachtii, M. javanica, Pratylenchus penetrans, Aphelenchoides fragariae와 같은 다양한 종에 대해 살선충 능력을 보였다(Chen 등, 2006).

선충 방제용 그람 양성의 키틴분해세균은 토양으로부터 분리된 Bacillus속과 Paenibacillus속에서 보고되었는데, Bacillus속에서는 B. pumilus L1이 뿌리혹선충인 Meloidogyne arenaria, B. licheniformis MH48이 소나무재선충인 Bursaphelenchus xylophilus에 대해 살선충 효능을 보였다(Jeong 등, 2015; Lee 와 Kim, 2016). Paenibacillus속에서는 P. ehimensis RS820, P. elgii HOA73, P. illinoisis KJA-424, P. polymyxa GBR-1이 뿌리혹선충인 Meloidogyne spp.를 살선충하는 균주로 보고되었다(Hong 등, 2013; Jung 등, 2002; Khan 등, 2008; Nguyen 등, 2013) (Table 1).

List of the chitinase-producing biocontrol bacteria reported to reduce plant diseases and nematode damage

 StrainSourceTarget pest(s) for biological controlReference
Gram negative bacteriaPlant pathogens
Alcaligenus xylosoxidansSoilRhizoctonia bataticola, Fusarium spp.Vaidya et al., 2001
Aeromonas hydrophila SBK1-Aspergillus flavus, Fusarium oxysporumHalder et al., 2013
Chromobacterium strain C-61SoilRhizoctonia solani, Sclerotinia sclerotiorum, Phytophthora capsici, Pythium ultimumPark et al., 1995
Lysobacter enzymogenes LE429SoilP. capsici, F. oxysporum, Pythium aphanidermatum, R. solaniHan et al., 2010
  L. enzymogenes 3.1T8RhizosphereP. aphanidermatumFolman et al., 2003
  L. enzymogenes C3PhylloplaneR. solaniGiesler and Yuen, 1998
Fusarium graminearumJochum et al., 2006Yuen et al., 2003
P. ultimumKobayashi et al., 2005
Magnaporthe poaeKobayashi and Yuen, 2005
Uromyces appendiculatusYuen et al., 2001
Bipolaris sorokinianaZhang and Yuen, 1999
Pseudomonas fluorescens PB27SoilA. flavusAkocak et al., 2015
Serratia marcescens B2PhylloplaneR. solani, F. oxysporum, Botrytis cinereaAkutsu et al., 1993Someya et al., 2000Someya et al., 2001Someya et al., 2005
  S. marcescens GPSPhylloplanePhaeoisariopsis personataKishore et al., 2005b
  S. marcescens JPP1PhyllosphereAspergillus parasiticusWang et al., 2013
  S. plymuthica MP44RhizosphereR. solani, Cladosporium sp., Alternaria alternataJankiewicz and Brzezinska, 2015Kamensky et al., 2003
  S. plymuthica IC14SoilB. cinerea, S. sclerotiorumKamensky et al., 2003
  S. plymuthica HRO-C48RhizosphereVerticillium dahlia, Phytophthora cactorumKurze et al., 2001
Gram positive bacteriaPlant pathogens
Bacillus amyloliquefaciens SAHA 12.07SoilGanoderma boninenseAzizah et al., 2015
  B. atrophaeusRhizosphereF. oxysporiumShanmugam et al., 2013
  B. cereus IO8SoilB. cinereaHammami et al., 2013
  B. licheniformis S213SoilPhoma medicaginisSlimene et al., 2015
  B. pumilus strain SG2SoilR. solani, Verticillium sp., Nigrospora sp., Stemphyllium botryosum, Bipolaris sp.Ghasemi et al., 2010
  B. subtilisRhizosphereAlternaria spp., Colletotrichum gloeosporioides, P. capsici, R. solani, Fusarium spp., Verticillum theobromaeNarasimhan and Shivakumar, 2012
  B. thuringiensis-Sclerotium rolfsii, Aspergillus spp., Fusarium sp.Reyes-Ramírez, et al., 2004
Paenibacillus illinoisensisSoilR. solani, F. solani, Sclerotium rolfsiSubbanna et al., 2016
  P. kribbensisSoilB. cinerea, Colletotricum acutatum, F. oxysporum f. sp. radicis-lycopersici, Magnaporthe oryzae, P. capsici, R. solani, Sclerotium cepivorumXu et al., 2014
Gram negative bacteriaNematodes
Chromobacterium sp. Lysobacter enzymogenesSoilGlobodera rostochiensisCronin et al., 1997
  L. enzymogenes C3PhylloplaneCaenorhabditis elegans, Heterodera schachtii, Meloidogyne javanica, Pratylenchus penetrans, Aphelenchoides fragariaeChen et al., 2006
  L. enzymogenes, Pseudomonas sp.,RizoplaneTrichodorus primitivusInsunza et al., 2002
  L. capsici YS1215SoilMeloidogyne sp.Lee et al., 2013
  P. chitinolyticaSoilM. javanicaSpiegel et al., 1991
Serratia plymuthicaSoilMeloidogyne ethiopicaAballay et al., 2013
Gram positive bacteriaNematodes
Bacillus licheniformis MH48SoilBursaphelenchus xylophilusJeong et al., 2015
  B. pumilus L1SoilMeloidogyne arenariaLee and Kim, 2016
Paenibacillus ehimensis RS820SoilM. incognitaHong et al., 2013
  P. elgii HOA73SoilM. incognitaNguyen et al., 2013
  P. illinoisensis KJA-424SoilM. incognitaJung et al., 2002
  P. polymyxa GBR-1RhizoplaneM. incognitaKhan et al., 2008

키틴과 키틴분해세균을 이용한 생물적 방제

키틴은 식물과 키틴분해세균들의 생육을 촉진하고, 키틴분해산물(키틴 및 키토올리고당)은 병원균이나 선충을 직접 억제하기도 하고 식물에 저항성을 유도하기도 한다(Sharp, 2013). 한편, 키틴분해세균들은 병원균이나 선충을 억제하는 다양한 물질을 생산하고, 식물에 저항성을 유도하거나 식물의 생육을 촉진하는 경우도 있다(Brzezinska 등, 2014; Nagpure 등, 2014; Singh 등, 2014). 따라서 키틴 단독 또는 키틴분해미생물과 혼합 처리하여 식물병의 방제 효과를 높이려는 보고가 많다.

키틴 단독 또는 키틴분해세균과의 혼합 처리에 의한 식물병 방제

토양에 키틴을 처리함으로써 작물의 생육이 증가되었다는 보고들이 있다. 키틴 처리에 의해서 상추의 신선중 및 건물중, 잎의 수, 폭 및 길이가 증가하였고(Muymas 등, 2015), 약용식물의 생육과 엽록소함량이 증가하였으며(Liopa-Tsakalidi 등, 2010), 토마토 수확량이 현저히 증가하였다(Giotis 등, 2009). 키틴을 처리함으로써 토양병이 억제되었다는 보고들도 있다. 즉, F. oxysporum에 의한 셀러리의 토양병(Bell 등, 1998), R. solani에 의한 사탕무우의 토양병(Postma와 Schilder, 2015), Pyrenochaeta lycopersiciVerticillium albo-atrum에 의한 토마토 토양병 등이 억제되었다(Giotis 등, 2009). 키틴을 토양에 처리하면 유용미생물, 특히 키틴분해미생물들이 크게 증가하여 토양병이 억제되고, 이러한 방제 효과는 장기간 지속되는 것으로 보고되었다(Cretoiu 등, 2013).

한편, 키틴분해세균 배양액과 키틴의 혼합액을 종자 침지 또는 토양관주하여 방제효과가 증대되었다는 보고가 있다. 즉, 키틴(0.5%)을 처리한 토양에 키틴분해세균인 Pseudomonas spp. 배양 현탁액에 침지된 고추 종자를 파종하면 키틴만 처리했을 때보다 R. solani에 대한 방제 효과가 증대되었고(Rajkumar 등, 2008), 키틴(0.5%)을 Bacillus 배양 현탁액에 첨가해서 종자 침지 또는 토양관주하면 세균현탁액만 처리했을 때보다 PhytophthoraRhizoctonia에 대한 방제효과가 증대하였다(Ahmed 등, 2003). 또한, 키틴 첨가 peat에 B. subtilis를 조제하여 종자처리하면 세균현탁액을 처리했을 때보다 Aspergillus nigerFusarium udum에 대한 방제효과가 더 높았다(Manjula와 Podile, 2001).

지상부병의 경우에는 분무 살포해야 하기 때문에 colloidal chitin으로 전환해서 키틴분해세균과 혼합하여 살포하는데, 대부분의 연구에서 키틴분해세균만 살포한 것보다 더 좋은 방제효과를 나타냈다. 즉, 키틴분해세균인 Bacillus circulans GRS243와 S. marcescens GPS5, B. cereus CRS7을 colloidal chitin과 혼합 살포함으로써 땅콩의 late leaf spot, chickpea의 잿빛곰팡이병에 대한 방제효과가 증대되었다(Kishore와 Pande, 2007; Kishore 등, 2005a). 또한, 키틴분해세균과 colloidal chitin을 혼합해서 살포하면 처리된 세균의 생존율이 증가하고 더 높은 키티나아제를 생산하며(Kishore 등, 2005a), 식물에서 병 방어에 관련된 여러 효소들(chitinase, β-1,3-glucanase, peroxidase 및 phenylalanine ammonia lyase)의 활성이 더 높아진다는 보고가 있다(Kishore 등, 2005b). 한편, 키틴분해세균을 키틴액체배지에서 배양한 액을 살포하면 키틴분해세균과 colloidal chitin을 혼합해서 살포한 것보다 더 좋은 방제 효과를 나타냈고, 이 배양액의 방제 효과는 화학 살균제와 비슷한 수준을 나타냈다고 하였다(Yuen 등, 2001).

키틴 처리에 의한 선충 방제

키틴을 처리함으로써 토양 중에 분포하는 식물기생선충의 밀도가 감소하였다는 보고가 많은데, 뿌리혹선충인 M. arenaria, M. incognita, M. javanica와 시스트 선충인 Heterodera glycines, H. trifolii, 그리고 Pratylenchus spp., Tylenchus spp.의 밀도는 현저히 감소하였다(Godoy 등, 1983; Hallmann 등, 1999; Ladner 등, 2008; Mian 등, 1982; Radwan 등, 2012; Rodríuez-Káana 등, 1984; Sarathchandra 등, 1996; Spiegel 등, 1987). 하지만, chitin-urea 처리에 의해서 토마토의 M. incognita, 감자의 M. chitwoodi, 호두의 Pratylenchus vulnus는 감소하였지만, H. schachtii (Westerdahl 등, 1992)와 토마토의 M. hapla 밀도에는 영향이 없다는 보고도 있다(Béair와 Tremblay, 1995). 한편, 선충에 대한 억제효과는 토양에 처리된 키틴의 농도에 따라 차이가 있는데(Ladner 등, 2008; Mian 등, 1982; Spiegel 등, 1987), 고농도의 키틴을 처리하면 작물에 해가 되는 경우도 보고되었다(D’Addabbo, 1995; Godoy 등, 1983; Rodríuez-Káana, 1986; Spiegel 등, 1987).

키틴을 처리하여 토양 선충이 생물적 방제된 토양에서는 전반적으로 다양한 미생물들이 크게 증가한 것으로 보고되었다. 즉, 키틴을 처리함으로써 토양 세균이 13배, 곰팡이가 2.5배 증가하였고(Sarathchandra 등, 1996), 처리되지 않은 토양에서 발견되지 않았던 새로운 세균이나 식물 생육에 이로운 내생 세균, 그리고 키틴분해미생물의 밀도가 증가하였으며(Hallmann 등, 1999), 선충의 난에 기생하는 곰팡이가 많이 증가하였다는 보고가 있다(Mian 등, 1982; Rodríuez-Káana 등, 1984). 또한, 키틴을 처리한 토양에서는 pH, conductivity, nitrate-nitrogen, ammonia-nitrogen과 chitinase 활성이 증가하였고(Godoy 등, 1983), aryl phosphatase, chitinase와 urease 활성 등이 증가하였다(Mian 등, 1982). 따라서 키틴의 처리에 의한 토양 선충 억제는 키틴분해미생물의 증가에 의한 chitinase 생산의 증가(Sarathchandra 등, 1996)와 키틴이 분해되면서 발생한 암모니아에 의한 결과로 추정되었다(Spiegel 등, 1987).

키틴분해세균들의 혼합 처리에 의한 방제

키틴분해세균들의 단독 또는 혼합 처리에 의한 방제 효과는 대상 작물병과 생물적 방제균의 조합에 따라 달랐다. 즉, F. oxysporum에 대한 작물병 방제 효과는 Paenibacillus sp.와 Streptomyces sp.를 단독 처리한 것보다 혼합 처리함으로써 증대하였지만(Singh 등, 1999), Sclerotinia minor에 대한 방제효과는 S. marcescens를 단독 처리하였을 경우와 S. marcescens, S. viridodiasticusMicromonospora carbonacea를 혼합 처리하였을 경우에 비슷하였다(El-Tarabily 등, 1996). 하지만, 식물병 억제 기작이 다른 균주들을 혼합 처리하였을 경우에는 전반적으로 병 방제효과가 증가하였다. 즉, cellulase를 생산하는 M. carbonacea와 항생물질을 생산하는 Streptomyces violascens의 혼합 처리에 의한 Phytophthora cinnamom에 대한 방제 효과(El-Tarabily 등, 1996)와 siderophore를 생산하는 Pseudomonas putida WCS358과 식물에 저항성을 유도하는 P. putida RE8의 혼합 처리에 의한 무 시들음병에 대한 방제 효과는 상승하였다(de Boer 등, 2003). 또한, 식물생장촉진균인 B. subtilis, 식물병 저항성 유도균인 B. amyloliquefaciens와 chitosan으로 구성되어 있는 제형(LS213)에 3종류의 생육촉진세균을 첨가하였을 경우, 모든 조합에서 고추와 토마토의 생육 및 방제효과가 증가되었지만 생육촉진 효능은 B. licheniformis를 첨가한 제형에서, 병 방제 효능은 P. fluorescens를 첨가한 제형에서 증진되었다(Domenech 등, 2006). 따라서 키틴분해세균들 중에서도 병 억제 기작이 다른 균주들을 혼합해서 처리하면 방제효과가 더 상승될 것으로 추정된다.

키틴분해세균들의 생물적 방제기작

식물병에 대한 생물적 방제 기작은 길항 세균에 따라 다양하지만, 주로 효소 및 항생물질(독소)의 생산, 영양분에 대한 경쟁, 식물의 생장 촉진 및 저항성 유도 등을 통하여 일어나는 것으로 알려져 있다(Pal과 Gardener, 2006). 식물병을 억제하는 키틴분해세균들 중에서도 생물적 방제에 관여하는 효소(chitinase, β-1,3-glucanase), 항생물질(pyrrolnitrin), 영양분 경쟁(siderophore), 생육촉진물질(IAA) 등을 생산하는 균주(Kalbe 등, 1996), 효소(chitinase, chitobiase)와 항생물질을 생산하는 균주(Someya 등, 2001), chitinase, 인산분해 효소, IAA를 생산하는 균주(Abiala 등, 2015), 식물에 저항성을 유도하여 병을 억제하는 균주(Sato 등, 2014) 등 다양한 기작이 관여할 것으로 추정되었다. 선충에 대한 생물적 방제균들 중에서도 항생물질, 독소, chitinase, protease 등을 생산하거나 식물에 저항성을 유도하는 다양한 키틴분해세균들이 보고되었다(Bottjer 등, 1985; Chen 등, 2006; Niu 등, 2006; Ramamoorthy 등, 2001; Tian 등, 2007a, 2007b).

이 리뷰에서는 본 연구실에서 키틴 기반 제형을 조제하는 데 키틴분해미생물로 이용된 3종류의 그람 음성 세균에 대해서만 생물적 방제 기작에 대해서 서술한다(Table 2).

Bacterial determinants involved in biocontrol of plant diseases and nematode damage for chitinase-producing Serratia, Lysobacter and Chromobacterium isolates

 StrainTarget pests for biological controlBacterial determinantReference
Lysobacter enzymogenesis Strain C-3, Strain OH11, Strain LE429FungiChitinase, β-1,3-glucanase, protease, etc.Sullivan et al., 2003Qian et al., 2009Han et al., 2010
 Strain C-3Fungi NematodesDihydromaltophilin (HSAF)Li et al., 2008Yu et al., 2007Yuen et al., 2006
 Strain C-3FungiBiosurfactantKobayashi and Yuen, 2005
 Strain C-3FungiInduced systemic resistanceKilic-Ekici and Yuen, 2003, 2004
 Strain OH11BacteriaLipodepsipeptide (WAP-8294A2)Zhang et al., 2011
Serratia plymuthica Strain IC14FungiChitinase, protease, pyrrolnitrin, siderophores, IAAKamensky et al., 2003
 Strain HRO-C48FungiChitinase, protease, pyrrolnitrin, siderophore, volatile organic compounds, IAAFrankowski et al., 2001Kurze et al., 2001 Müller et al., 2009
 Strain A153FungiPyrrolnitrin, haterumalide NA, B, NELevenfors et al., 2004
BacteriaAndrimidMatilla et al., 2016b
NematodeZeamineHellberg et al., 2015
Chromobacterium violaceumFungi, bacteria ProtozoaChitinase, violacein, cyanideBarreto et al., 2008Chernin et al., 1998Michaels and Corpe,1965Leon et al., 2001
BacteriaAerocyanidin, aerocavinParker et al., 1988Singh et al., 1988
Chromobacterium strain C-61FungiChitinases, lipopeptideKim et al., 2014Park et al., 2005

HSAF, heat-stable antifungal factor.


Lysobacter enzymogenes의 생물적 방제기작

다양한 식물병에 효과를 보이는 L. enzymogenes는 길항 균주와 병원체의 조합에 따라 다양한 억제 기작이 관여한다(Hayward 등, 2010). L. enzymogenes strain C3는 chitin, β-glucan, alginate, gelatin, carboxymethyl cellulose 분해 효소를 분비하는데(Sullivan 등, 2003), chitinase는 B. sorokiniana의 포자 발아 및 발아관신장을 억제하는 중요 인자로 보고되었고(Zhang 등, 2001), β-1,3-glucanases는 tall fescure의 Bipolaris leaf spot과 사탕무의 Pythium 잘록병 방제에 중요한 역할을 하는 것으로 보고되었다(Palumbo 등, 2005). 동일한 strain은 B. sorokiniana, F. graminearum, R. solani, S. sclerotiorum, P. ultimumP. sojae 등 다양한 식물병원곰팡이와 선충을 억제하는 항생물질인 dihydromaltophilin (heat-stable antifungal factor, HSAF) (Li 등, 2008; Yu 등, 2007; Yuen 등, 2006), 잔디병 방제에 기여하는 biosurfactant (Kobayashi와 Yuen, 2005) 등의 항균물질뿐만 아니라, 식물에 저항성을 유도하여 B. sorokiniana의 포자 발아 및 병 발생을 억제하였다(Kilic-Ekici와 Yuen, 2003, 2004). Strain OH11은 protease, chitinase 및 β-1,3-glucanase (Qian 등, 2009)의 생물적 방제에 관련된 효소와 세균을 억제하는 cyclic lipodepsipeptide (Zhang 등, 2011)가 중요한 인자로 보고되었다. 또한 strain LE429은 chitinase, β-1,3-glucanase, protease, gelatinase, lipase 등의 분해효소를 생산하며(Han 등, 2010), strain 3.1T8도 protease, lipase 및 항균 물질이 생물적 방제에 중요한 기작으로 보고되었다(Folman 등, 2003, 2004). L. enzymogenes의 genome sequence는 이미 보고된 효소와 항균물질 이외에 더 많은 항균 물질을 생산할 것으로 분석되어 앞으로 식물병 억제에 기여할 수 있는 더 다양한 물질들이 밝혀질 것으로 생각된다(de Bruijn 등, 2015).

Serratia plymuthica의 생물적 방제 기작

키틴분해미생물인 S. plymuthica의 생물적 방제 기작도 균주에 따라 매우 다양하였다(de Vleesschauwer와 Höte, 2007). 특히, 동일 지역(유채 근권)에서 분리된 S. plymuthica들 중에서도 chitinase, β-1,3-glucanase, pyrrolnitrin, siderophore, IAA 등의 생물적 방제 인자를 모두 생산하는 균주, 이들의 어떤 인자를 생산하지 못하는 균주 등 매우 다양하였다(Kalbe 등, 1996). 또한 오이 잿빛곰팡이병(B. cinerea)과 균핵병(S. sclerotiorum)을 억제한 strain IC14는 chitinase, protease, pyrrolnitrin, siderophore 및 IAA를 생산하고(Kamensky 등, 2003), 딸기 생장을 촉진하고 V. dahliae, P. cactorum을 억제한 strain HRO-C48은 chitinase, protease, pyrrolnitrin, 휘발성 유기화합물, siderophore, IAA를 생산하는 것으로 보고되었다(Frankowski 등, 2001; Kurze 등, 2001; Müler 등, 2009). 이들 중에서 병 억제에 대한 chitinase의 역할은 매우 낮은 것으로 추정되었다(Frankowski 등, 2001). 한편, strain A153은 식물병원균에 대해 항균 spectrum이 다른 다양한 항생물질들(pyrrolnitrin, haterumalide NA, B 및 NE)을 생산하고(Levenfors 등, 2004), 항세균성 물질인 andrimid와 살선충 물질인 zeamine을 생산하였다(Hellberg 등, 2015; Matilla 등, 2016b). 이 외에 항세균성 물질로서 박테리오신인 serracin P를 생산하는 균주(Jabrane 등, 2002), 휘발성 유기화합물인 dimethyl disulfide를 생산하는 생물적 방제균(Dandurishvili 등, 2011), 기주 식물에 저항성을 유도하여 병을 억제하는 균주도 보고되었다(Benhamou 등, 2000). 한편 strain A153의 genome sequence에 의하면 아직까지 보고되지 않은 다양한 항생물질 생합성 유전자군이 보고되었다(Matilla 등, 2016a). 따라서 S. plymuthica에 의한 생물적 방제는 더 다양한 물질들의 생산에 의해서 이루어질 것으로 추정된다.

Chromobacterium속의 생물적 방제기작

C. violaceum은 chitinase, violacein, cyanide 등이 생물적 방제에 중요한 인자로 알려져 있다(Barreto 등, 2008; Chernin 등, 1998; Michaels와 Corpe, 1965). Violacein은 인간의 주요 병원균인 Mycobacterium tuberculosis, Trypanosoma cruziLeishmania sp. 등을 억제하고 피부 질환치료에 유용한 것으로 알려져 있다(De Souza 등, 1999; Durán 등, 1994; Leon 등, 2001). 또한 이 세균은 항세균, 항바이러스 및 항암 활성을 갖는 것으로 보고되었고(da Silva Melo 등, 2000; Rettori와 Durán, 1998; Ueda 등, 1994), 항세균성 물질인 aerocyanidin과 aerocavin이 알려져 있다(Parker 등, 1988; Singh 등, 1988). 아울러, C. violaceum의 게놈 분석에 의하면 chitinase와 violacein, phenazine, cyanide 및 lipopeptide 등의 생물적 방제에 관여되는 유전자가 존재하여 이들이 중요한 생물적 방제 인자로 작용할 것으로 추정된다(Brazilian National Genome Project Consortium, 2003). 본 연구팀에서 분리한 Chromobacterium strain C-61 균주는 다른 키틴분해세균들에 비하여 토양에서 분리되는 빈도가 낮았지만(Park 등, 1995), 다른 키틴분해세균들에 비하여 키틴분해능력이 높고 특히 R. solani에 대한 억제력이 높았으며, 작물의 모잘록병 억제에 관여하는 여러 chitinases를 분비하였다(Park 등, 2005). 최근 이 균주로부터 식물병 억제에 중요한 역할을 하는 신규 cyclic lipopeptide가 중요한 항균 물질로 동정되었고(Kim 등, 2014), 이들 이외에도 다양한 생물적 방제인자들이 있을 것으로 draft genome sequence에 의해 분석되었으며(Kim 등, 2011), 그들 중 extracellular chitinase와 항생물질은 quorum sensing에 의해서 조절됨을 증명하였다(Kim 등, 2017).

키틴 기반 제형 조제 및 포장에서 생물적 방제 효능

키틴 기반 제형 조제

키틴분해세균을 키틴+최소영양배지에서 배양하면 세균의 증식은 물론 그들이 키틴을 분해하기 위한 여러 효소들을 분비하고, 그러한 효소들에 의해서 분해되었거나 분해 과정에 있는 다양한 키틴 올리고머, 아직 분해되지 않은 키틴들이 존재하며, 세균에 따라 다양한 항균물질들을 분비한다. 따라서 키틴+최소영양배지에서 자란 키틴분해세균의 배양액 속에는 고농도의 세균, 다양한 세포외 분해효소와 항균물질, 다양한 키틴 올리고머와 키틴들이 포함되어 있다(Fig. 1). 이러한 요소들은 모두 식물병원균이나 선충 방제에 직접 또는 간접적으로 역할을 하는 것으로 알려져 있다. 즉, 키틴은 식물의 생장을 촉진하고 키틴분해미생물들을 증식시켜 방제에 기여하고, 키틴 올리고머들은 식물병원진균이나 선충을 직접 억제하거나 인식 및 침입의 방해, 식물에 방어 반응을 일으켜 방제에 기여하는 것으로 알려져 있다(Barber 등, 1989; Kielak 등, 2013; Sharp, 2013; Shibuya와 Minami, 2001). 또한 세균, 분해효소 및 항균물질들은 상호복합적으로 작용하여 방제효과를 증대한다(Brzezinska 등, 2014; Nagpure 등, 2014; Singh 등, 2014). 이와 같이 조제된 키틴분해세균들의 배양액은 세균만으로 이루어진 현탁액보다 균주에 따라 10배에서 25배 정도 더 높은 항균 활성을 나타냈고, 뿌리혹선충에 대한 살충률도 훨씬 더 좋았다.

Fig. 1.

Growth by fermentation of a formulation with biocontrol activity. The fermentation can be conducted on site with a defined mixture of two to three chitin-degrading bacterial species. The growth medium can be cost effective and includes chitin to induce both effective multiplication of the active biocontrol agents and the production of chitinases. The bacteria are selected to provide unique biocontrol potentials of an array of plant pests. Fermentation can occur to field applicable levels within two weeks. The formulation not only contains cells of the biocontrol active bacteria but also a mixture of their metabolites, degradative enzymes and bioactive chitin oligomers with varied potentials in biocontrol. Control of microbial diseases, as well as insect and nematode pests is feasible.


한편, 토양 중에는 다양한 병원균, 선충이 분포하고, 그들이 상호 복합적으로 작용하여 피해를 상승시킨다. 따라서 방제효과를 높이기 위해서는 그들 모두를 억제할 수 있어야 하는데, 이를 위해서는 특정 병원균을 억제하는 각 균주를 혼합 배양해서 사용해야 할 것이다. 예를 들면, 고추 역병의 주요 병원균은 P. capsici이지만, R. solani, F. oxysporum, Fusarium solani, Ralstonia solanacearum 등이 복합적으로 작용하여 발생하고(Park과 Kim, 1991), 여기에 선충이 존재하면 피해는 더 커질 것이다. 따라서 본 연구팀에서는 토양에 분포하는 키틴분해세균 중에서 P. capsici에 항균 활성이 높은 S. plymuthica, R. solani에 항균 활성이 높은 Chromobacterium sp C-61, Fusarium spp.에 항균 활성이 높은 L. enzymogenes를 선발하여 키틴영양배지에서 혼합 배양하였다(Kim 등, 2008). 이들 키틴분해세균들은 다양한 식물병원균 및 선충을 억제하고, 그들을 억제하는 다양한 물질들을 생산하는 것으로 보고되었다(Table 2). 따라서 이들을 혼합 배양하면 더 다양한 억제 물질이 생성될 것으로 추정된다. 그러나 배양액 자체를 살포하여 병해충을 방제하고자 할 경우에는 식물병원균들의 생육에 필요한 영양원들이 포함되어 있지 않아야 할 것이다. 따라서 본 연구팀에서는 식물병원균들은 자라지 못하면서 키틴분해세균들만 자랄 수 있는 ‘키틴+최소영양배지(키틴 기반 제형)’를 개발하고, 이 배지에서 방제 활성이 최대로 될 수 있는 배양 조건을 확립하였다(Kim 등, 2008). 또한 농민들이 자가 배양하여 사용할 수 있도록 대량배양기에서의 배양 조건을 확립(Fig. 1)하여 포장에서 다양한 식물병에 대한 방제효과를 검증하였다.

포장에서 키틴 기반 제형의 식물병 방제 효과

S. plymuthica, Chromobacterium sp. C-61, L. enzymogenes가 키틴 최소영양배지에서 배양된 키틴 기반 제형은 포장에서 고추 역병, 오이와 호박의 뿌리혹선충에 대해 생물적 방제 효능이 높았다(Fig. 2). 고추 역병 방제 효과는 키틴 기반 제형의 처리 농도 및 처리 시기, 포장의 병 발생 정도에 따라 차이가 있었지만, 원액의 토양 관주는 모든 조건에서 높은 방제 효과(77%–100%의 방제가)를 나타냈다. 그러나 10배 희석액의 경우 병이 적게 걸린 포장에서는 우수한 방제 효과(75%–92% 방제가)를 나타냈지만 병이 심하게 걸린 포장(41%–75% 발병주율)에서는 36%–50% 정도의 방제효과를 나타냈다(Kim 등, 2008). 선충이 발생한 포장에 대조구인 배지를 처리한 오이는 거의 생육하지 못하였으나 키틴 기반 제형 처리구에서는 선충을 접종하지 않은 멸균 토양에서 생육한 오이와 동일한 생장률을 나타냈다. 또한 포장에 오이를 정식하고 물 대신에 75배 희석한 키틴 기반 제형을 5일 간격 점적 관주하였을 경우, 30일과 60일 후 오이의 초장이 7%와 10% 촉진되었고, 근권 뿌리혹선충 밀도가 78%와 69% 감소하였다. 특히, 점적 관주된 부위의 뿌리에는 혹이 전혀 형성되지 않은 반면에 관주가 되지 않은 부위의 뿌리에는 무수한 혹이 형성되어 있었기 때문에 이 키틴 기반 제형은 뿌리혹선충 생물적 방제의 직접적인 원인으로 추정되었다(Ha 등, 2014). 호박에서도 키틴 기반 제형을 희석하여 점적 관주하였을 경우에는 물을 관주한 지역보다 작물의 생육이 높았고, 뿌리혹선충의 밀도와 뿌리혹이 감소되었다(Fig. 2).

Fig. 2.

Effective biocontrol of formulations based on chitin-degradation microbes against plant diseases and root-knot nematode damage under commercial crop-growing conditions. The fermented formulation was treated three times at 10-day intervals by foliar or root-drenches to the different crops. Significant biocontrol efficacy was observed when the crop plants were treated with 5-fold or 10-fold diluted product. Images of root-knot nematode on cucumber and powdery mildew on pepper were cited from paper of Ha et al. (2014) and Seo et al. (2007), respectively.


지상부병에 대해서는 세 균주와 두 균주에 의해서 조제된 키틴 기반 제형의 방제효과가 비슷하였다. 따라서 두 균주(Chromobacterium sp C-61과 L. enzymogenes)에 의해서 조제된 키틴 기반 제형을 분무 살포하였는데, 흰가루병에 대한 방제효과가 높았다(Fig. 2). 즉, 고추, 토마토, 오이의 흰가루병 모두 살포 4–6일 후 흰가루병이 완전 방제되었지만, 방제 지속 기간은 살포 후의 환경조건에 크게 영향을 받았다. 예를 들어 오전 9시보다 오후 6시에 살포하거나 살포 다음날 비가 올 경우에는 그 방제지속기간이 더 오래 지속되었다. 그러나 전반적으로 고추 흰가루병의 경우 병 발생이 심한 포장에서는 5일 간격, 병 발생이 시작되는 포장에서는 7일 간격 살포하여 흰가루병이 100% 방제되었다(Seo 등, 2007). 오이 흰가루병의 경우 봄에는 10일 간격, 겨울철에는 15일 간격의 살포에 의해서 완벽하게 방제되었다. 인삼 탄저병과 점무늬병에 대한 방제 효과도 병 발생이 낮을 경우(탄저병 30%, 점무늬병 75%)에는 살균제에서와 비슷한 효과를 나타냈으나 병 발생이 심할 경우(탄저병 70%, 점무늬병 100%)에는 살균제의 효과보다 약간 낮았다(Kim 등, 2010). 오이 노균병, 토마토 잎곰팡이병, 잿빛곰팡이병 등에 대한 방제 효과는 살균제의 효과에 미치지 못하였다(data not shown). 하지만, 작물병 발생 초기 혹은 병원균이 식물조직 내로 들어가기 전에 예방적으로 살포하거나 화학 농약보다 살포 횟수를 늘려서 살포하면 방제가 가능할 것으로 판단되었다. 하지만 노지의 고추 탄저병이나 감 둥근무늬낙엽병에 대한 효과는 등록된 살균제에 비하여 방제 능력이 효과적이지 못하였다(data not shown). 결론적으로 본 연구팀에서 개발한 키틴 기반 제형은 포장에서 토양병 및 선충을 효과적으로 방제하고, 시설 내에서 발생하는 지상부병의 방제에도 활용될 수 있을 것으로 판단되었다. 그러나 이 제형은 병원균이나 선충에 직접 접촉해야만 효과가 있고, 그 효과가 환경에 크게 영향 받기 때문에 이런 점들을 고려해서 살포하면 성공적인 방제가 이루어질 수 있으리라 생각된다.

결론 및 앞으로의 전망

본 연구팀에서 개발한 키틴 기반 제형에는 생물적 방제 키틴분해미생물과 식물의 생육과 병 방제에 기여할 수 있는 다양한 물질들이 포함되어 있다. 이 제형은 세균만으로 이루어진 현탁액보다 훨씬 더 높은 방제 활성을 갖고, 고추 역병, 오이 뿌리혹선충, 각종 흰가루병의 경우에는 유기합성농약 대신 사용해도 될 정도의 방제효과를 나타냈다. 또한 특정 병원체 억제 키틴분해세균들을 혼합 배양하면, 방제 활성의 증가뿐만 아니라 방제스펙트럼이 확대되는 장점이 있다. 일반적으로 화학유기농약이나 미생물농약의 단점이 좁은 적용 스펙트럼이지만, 본 연구팀에서 개발한 키틴 기반 제형은 다양한 식물병을 방제하고 생물 비료의 역할도 할 수 있는 장점을 갖는다.

한편, 작물을 친환경적으로 재배하기 위해서는 식물병뿐만 아니라 해충까지 해결해야 한다. 키틴분해세균들 중에서 해충을 억제하는 균주들도 많이 보고되었다(Aggarwal 등, 2015; Liu 등, 2002; Otsu 등, 2003; Singh 등, 2016). 예를 들어 B. thuringiensis는 고추의 문제 해충인 담배거세미나방, 담배나방과 검거세미나방을 비롯한 여러 해충을 억제하고, 다른 키틴분해세균이나 다른 세균의 chitinase를 첨가하면 살충효과가 더 높아지고(Regev 등, 1996; Sneh 등, 1983), colloidal chitin을 첨가한 배지에서 자란 배양액은 더 높은 살충 활성을 갖는다(Wiwat 등, 2000). 따라서 살충효과가 좋은 키틴분해세균을 선발하여 본 시스템에 추가하면 해충 방제에 이용될 수 있는 생물적방제원이 될 수 있을 것이고, 여기에 식물병원균과 선충 억제 키틴분해세균들을 첨가해서 배양하면 식물병, 선충, 해충 모두를 방제할 수 있는 생물적 방제원이 될 수 있으리라 생각된다. 앞으로 이런 측면의 연구도 진행될 것으로 전망해 본다.

이 생물적방제원의 조제에 소요되는 비용은 저렴하고, 일반 농가에서 직접 배양해서 사용할 수 있다. 또한 다른 단계 거치지 않고 바로 분무 살포가 가능하고, 물에 희석하여 점적 관주도 가능하다. 따라서 시설 재배 농가, 특히 친환경 재배 농가에서는 활용해 볼 가치가 있다고 생각된다. 그러나 자가 배양된 세균을 계대 배양하면 오염된 세균들로 인하여 방제효과가 떨어진다. 따라서 생물적방제원을 만들 때는 항상 새로운 균주와 배지를 넣어주어야 하고, 이를 위해서는 앞으로 새로운 균주와 배지를 상업화해서 판매하거나 지자체에서 준비해서 공급해 줄 수 있는 시스템을 확립해야 한다.

요약

유기농 및 지속 가능한 농산물에 대한 최근의 전 세계적인 수요는 농가 현장에서 사용 가능한 생물 농약의 개발 및 활용에 대한 요구가 증대되고 있다. 그러나 대부분의 생물학적 방제 방법은 실제 현장 조건에서 식물병 방제 스펙트럼이 제한적이고 효능이 높지 않다. 본 연구팀은 키틴분해미생물과 키틴을 활용하여 적은 비용으로 방제효과가 우수한 키틴 기반 제형을 개발했다. 이 제형은 포장 조건에서 다양한 식물병을 성공적으로 방제하였다. 본 리뷰에서는 성공적인 포장 연구와 관련하여 이 제형에 함유되어 있는 키틴분해미생물들의 생태학적 측면과 생물적 방제 기작에 대해 기술하였다 또한 현장에서 키틴분해미생물의 현장 대량 배양과 효과적인 생물학적 방제 방법을 사용하여 농민 친화적인 수단으로 확대 할 수 있는 생물적 방제 방법과 전략의 가능성에 대해 논의했다.

Acknowledgement

This paper was supported by Sunchon National University Research Fund in 2016.

References
  1. Aballay E, Ordenes P, Mårtensson A, and Persson P. (2013) Effects of rhizobacteria on parasitism by Meloidogyne ethiopica on grapevines. Eur. J. Plant Pathol 135, 137-145.
    CrossRef
  2. Abiala M. A, Odebode A. C, Hsu S. F, and Blackwood C. B. (2015) Phytobeneficial properties of bacteria isolated from the rhizosphere of maize in southwestern Nigerian soils. Appl. Environ. Microbiol 81, 4736-4743.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  3. Aggarwal C, Paul S, Tripathi V, Paul B, and Khan M. A. (2015) Chitinase producing Serratia marcescens for biocontrol of Spodoptera litura (Fab) and studies on its chitinolytic activities. Ann. Agric. Res 36, 132-137.
  4. Ahmed A. S, Ezziyyani M, Sánchez C. P, and Candela M. E. (2003) Effect of chitin on biological control activity of Bacillus spp. and Trichoderma harzianum against root rot disease in pepper (Capsicum annuum) plants. Eur. J. Plant Pathol 109, 633-637.
    CrossRef
  5. Akocak P. B, Churey J. J, and Worobo R. W. (2015) Antagonistic effect of chitinolytic Pseudomonas and Bacillus on growth of fungal hyphae and spores of aflatoxigenic Aspergillus flavus. Food Biosci 10, 48-58.
    CrossRef
  6. Akutsu K, Hirata A, Yamamoto M, Hirayae K, Okuyama S, and Hibi T. (1993) Growth inhibition of Botrytis spp. by Serratia marcescens B2 isolated from tomato phylloplane. Ann. Phytopathol. Soc. Jpn 59, 18-25.
    CrossRef
  7. Azizah S. N, Mubarik N. R, and Sudirman L. I. (2015) Potential of chitinolytic Bacillus amyloliquefaciens SAHA 12.07 and Serratia marcescens KAHN 15.12 as biocontrol agents of Ganoderma boninense. Res. J. Microbiol 10, 452-465.
    CrossRef
  8. Barber M. S, Bertram R. E, and Ride J. P. (1989) Chitin oligosaccharides elicit lignification in wounded wheat leaves. Physiol. Mol. Plant Pathol 34, 3-12.
    CrossRef
  9. Barreto E. S, Torres A. R, Barreto M. R, Vasconcelos A. T, Astolfi-Filho S, and Hungria M. (2008) Diversity in antifungal activity of strains of Chromobacterium violaceum from the Brazilian Amazon. J. Ind. Microbiol. Biotechnol 35, 783-790.
    Pubmed CrossRef
  10. Bélair G, and Tremblay N. (1995) The influence of chitin-urea amendments applied to an organic soil on a Meloidogyne hapla population and on the growth of greenhouse tomato. Phytoprotection 76, 75-80.
    CrossRef
  11. Bell A. A, Hubbard J. C, Liu L, Davis R. M, and Subbarao K. V. (1998) Effects of chitin and chitosan on the incidence and severity of Fusarium yellows of celery. Plant Dis 82, 322-328.
    CrossRef
  12. Benhamou N, Gagné S, Le Quéré D, and Dehbi L. (2000) Bacterial-mediated induced resistance in cucumber: beneficial effect of the endophytic bacterium Serratia plymuthica on the protection against infection by Pythium ultimum. Phytopathology 90, 45-56.
    Pubmed CrossRef
  13. Bottjer K. P, Bone L. W, and Gill S. S. (1985) Nematoda: susceptibility of the egg to Bacillus thuringiensis toxins. Exp. Parasitol 60, 239-244.
    CrossRef
  14. Brazilian National Genome Project Consortium. 2003. The complete genome sequence of Chromobacterium violaceum reveals remarkable and exploitable bacterial adaptability (). Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A 100, 11660-11665.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  15. Brzezinska M. S, Jankiewicz U, Burkowska A, and Walczak M. (2014) Chitinolytic microorganisms and their possible application in environmental protection. Curr. Microbiol 68, 71-81.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  16. Chen J, Moore W. H, Yuen G. Y, Kobayashi D, and Caswell-Chen E. P. (2006) Influence of Lysobacter enzymogenes strain C3 on nematodes. J. Nematol 38, 233-239.
    Pubmed KoreaMed
  17. Chernin L. S, Winson M. K, Thompson J. M, Haran S, Bycroft B. W, Chet I, Williams P, and Stewart G. S. (1998) Chitinolytic activity in Chromobacterium violaceum: substrate analysis and regulation by quorum sensing. J. Bacteriol 180, 4435-4441.
    Pubmed KoreaMed
  18. Chernov T. I, Zhelezova A. D, Manucharova N. A, and Zvyagintsev D. G. (2013) Monitoring of the chitinolytic microbial complex of the phylloplane. Biol. Bull 40, 527-532.
    CrossRef
  19. Cretoiu M. S, Korthals G. W, Visser J. H. M, and van Elsas J. D. (2013) Chitin amendment increases soil suppressiveness toward plant pathogens and modulates the actinobacterial and oxalobacteraceal communities in an experimental agricultural field. Appl. Environ. Microbiol 79, 5291-5301.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  20. Cronin D, Moënne-Loccoz Y, Dunne C, and O’gara F. (1997) Inhibition of egg hatch of the potato cyst nematode Globodera rostochiensis by chitinase-producing bacteria. Eur. J. Plant Pathol 103, 433-440.
    CrossRef
  21. da Silva Melo P, Maria S. S, Vidal B. C, Haun M, and Durán N. (2000) Violacein cytotoxicity and induction of apoptosis in V79 cells. In Vitro Cell Dev. Biol. Anim 36, 539-543.
    CrossRef
  22. D’Addabbo T. (1995) The nematicidal effect of organic amendments: a review of the literature 1982-1994. Nematol. Medit 23, 299-305.
  23. Dandurishvili N, Toklikishvili N, Ovadis M, Eliashvili P, Giorgobiani N, Keshelava R, Tediashvili M, Vainstein A, Khmel I, Szegedi E, and Chernin L. (2011) Broad-range antagonistic rhizobacteria Pseudomonas fluorescens and Serratia plymuthica suppress Agrobacterium crown gall tumours on tomato plants. J. Appl. Microbiol 110, 341-352.
    Pubmed CrossRef
  24. de Boer M, Bom P, Kindt F, Keurentjes J. J, van der Sluis I, van Loon L. C, and Bakker P. A. (2003) Control of Fusarium wilt of radish by combining Pseudomonas putida strains that have different disease-suppressive mechanisms. Phytopathology 93, 626-632.
    Pubmed CrossRef
  25. de Bruijn I, Cheng X, de Jager V, Expósito R. G, Watrous J, Patel N, Postma J, Dorrestein P. C, Kobayashi D, and Raaijmakers J. M. (2015) Comparative genomics and metabolic profiling of the genus Lysobacter. BMC Genomics 16, 991.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  26. De Souza A. O, Girello-Aily D. C, Sato D. N, and Durán N. (1999) In vitro activity of violacein against Mycobacterium tuberculosis H37RA. Rev. Inst. Adolfo Lutz 58, 59-62.
  27. De Vleesschauwer D, and Höfte M. (2007) Using Serratia plymuthica to control fungal pathogens of plants CAB Rev.: Perspect. Agric, Vet. Sci, Nutr. Nat. Resour 2, 046.
  28. Divatar M, Ahmed S, and Lingappa K. (2016) Isolation and screening of soil microbes for extracellular chitinase activity. J. Adv. Sci. Res 7, 10-14.
  29. Domenech J, Reddy M. S, Kloepper J. W, Ramos B, and Gutierrez-Mañero J. (2006) Combined application of the biological product LS213 with Bacillus, Pseudomonas or Chryseobacterium for growth promotion and biological control of soil-borne diseases in pepper and tomato. Bio Control 51, 245-258.
    CrossRef
  30. Durán N, Antonio R. V, Haun M, and Pilli R. A. (1994) Biosynthesis of a trypanocide by Chromobacterium violaceum. World J. Microbiol. Biotechnol 10, 686-690.
    Pubmed CrossRef
  31. El-Tarabily K. A, Sykes M. L, Kurtböke I. D, Hardy G. E. S. J, Barbosa A. M, and Dekker R. F. H. (1996) Synergistic effects of a cellulase-producing Micromonospora carbonacea and an antibiotic-producing Streptomyces violascens on the suppression of Phytophthora cinnamomi root rot of Banksia grandis. Can. J. Bot 74, 618-624.
    CrossRef
  32. Folman L. B, De Klein M. J. E. M, Postma J, and Van Veen J. A. (2004) Production of antifungal compounds by Lysobacter enzymogenes isolate 3.1 T8 under different conditions in relation to its efficacy as a biocontrol agent of Pythium aphanidermatum in cucumber. Biol. Control 31, 145-154.
    CrossRef
  33. Folman L. B, Postma J, and van Veen J. A. (2003) Characterisation of Lysobacter enzymogenes (Christensen and Cook 1978) strain 3.1 T8, a powerful antagonist of fungal diseases of cucumber. Microbiol. Res 158, 107-115.
    Pubmed CrossRef
  34. Frankowski J, Lorito M, Scala F, Schmid R, Berg G, and Bahl H. (2001) Purification and properties of two chitinolytic enzymes of Serratia plymuthica HRO-C48. Arch. Microbiol 176, 421-426.
    Pubmed CrossRef
  35. Ghasemi S, Ahmadian G, Jelodar N. B, Rahimian H, Ghandili S, Dehestani A, and Shariati P. (2010) Antifungal chitinases from Bacillus pumilus SG2: preliminary report. World J. Microbiol. Biotechnol 26, 1437-1443.
    CrossRef
  36. Giesler L. J, and Yuen G. Y. (1998) Evaluation of Stenotrophomonas maltophilia strain C3 for biocontrol of brown patch disease. Crop Prot 17, 509-513.
    CrossRef
  37. Giotis C, Markelou E, Theodoropoulou A, Toufexi E, Hodson R, Shotton P, Shiel R, Cooper J, and Leifert C. (2009) Effect of soil amendments and biological control agents (BCAs) on soil-borne root diseases caused by Pyrenochaeta lycopersici and Verticillium albo-atrum in organic greenhouse tomato production systems. Eur. J. Plant Pathol 123, 387-400.
    CrossRef
  38. Godoy G, Rodríguez-Kábana R, Shelby R. A, and Morgan-Jones G. (1983) Chitin amendments for control of Meloidogyne arenaria in infested soil. II. Effects on microbial population. Nematropica 13, 63-74.
  39. Ha W. J, Kim Y. C, Jung H, and Park S. K. (2014) Control of the root-knot nematode (Meloidogyne spp.) on cucumber by a liquid bio-formulation containing chitinolytic bacteria, chitin and their products. Res. Plant Dis 20, 112-118.
    CrossRef
  40. Halder S. K, Maity C, Jana A, Das A, Paul T, Mohapatra P. K. D, Pati B. R, and Mondal K. C. (2013) Proficient biodegradation of shrimp shell waste by Aeromonas hydrophila SBK1 for the concomitant production of antifungal chitinase and antioxidant chitosaccharides. Int. Biodeterior. Biodegrad 79, 88-97.
    CrossRef
  41. Hallmann J, Rodríguez-Kábana R, and Kloepper J. W. (1999) Chitin-mediated changes in bacterial communities of the soil, rhizosphere and within roots of cotton in relation to nematode control. Soil Biol. Biochem 31, 551-560.
    CrossRef
  42. Hammami I, Siala R, Jridi M, Ktari N, Nasri M, and Triki M. A. (2013) Partial purification and characterization of chiIO8, a novel antifungal chitinase produced by Bacillus cereus IO8. J. Appl. Microbiol 115, 358-366.
    Pubmed CrossRef
  43. Han T, Cho M. Y, Lee Y. S, Park Y. S, Park R. D, Nam Y, and Kim K. Y. (2010) Biocontrol of pepper diseases by Lysobacter enzymogenes LE429 and neem oil. Korean J. Soil Sci. Fert 43, 490-497.
  44. Hayward A. C, Fegan N, Fegan M, and Stirling G. (2010) Stenotrophomonas and Lysobacter: ubiquitous plant-associated gamma-proteobacteria of developing significance in applied microbiology. J. Appl. Microbiol 108, 756-770.
    Pubmed CrossRef
  45. Hellberg J. E, Matilla M. A, and Salmond G. P. (2015) The broad-spectrum antibiotic, zeamine, kills the nematode worm Caenorhabditis elegans. Front. Microbiol 6, 137.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  46. Hodgson J. J, Arif B. M, and Krell P. J. (2013) Role of interactions between Autographa californica multiple nucleopolyhedrovirus procathepsin and chitinase chitin-binding or active-site domains in viral cathepsin processing. J. Virol 87, 3471-3483.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  47. Hong S. H, Anees M, and Kim K. Y. (2013) Biocontrol of Meloidogyne incognita inciting disease in tomato by using a mixed compost inoculated with Paenibacillus ehimensis RS820. Biocontrol Sci. Technol 23, 1024-1039.
    CrossRef
  48. Insunza V, Alström S, and Eriksson K. B. (2002) Root bacteria from nematicidal plants and their biocontrol potential against trichodorid nematodes in potato. Plant Soil 241, 271-278.
    CrossRef
  49. Jabrane A, Sabri A, Compère P, Jacques P, Vandenberghe I, Van Beeumen J, and Thonart P. (2002) Characterization of serracin P, a phage-tail-like bacteriocin, and its activity against Erwinia amylovora the fire blight pathogen. Appl. Environ. Microbiol 68, 5704-5710.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  50. Jankiewicz U, and Brzezinska M. S. (2015) Purification, characteristics and identification of chitinases synthesized by the bacterium Serratia plymuthica MP44 antagonistic against phytopathogenic fungi. Appl. Biochem. Microbiol 51, 560-565.
    CrossRef
  51. Jeong M. H, Yang S. Y, Lee Y. S, Ahn Y. S, Park Y. S, Han H. R, and Kim K. Y. (2015) Selection and characterization of Bacillus licheniformis MH48 for the biocontrol of pine wood nematode (Bursaphelenchus xylophilus). J. Korean For. Soc 104, 512-518.
    CrossRef
  52. Jochum C. C, Osborne L. E, and Yuen G. (2006) Fusarium head blight biological control with Lysobacter enzymogenes strain C3. Biol. Control 39, 336-344.
    CrossRef
  53. Jung W. J, Jung S. J, An K. N, Jin Y. L, Park R. D, Kim K. Y, Shon B. K, and Kim T. H. (2002) Effect of chitinase-producing Paenibacillus illinoisensis KJA-424 on egg hatching of root-knot nematode (Meloidogyne incognita). J. Microbiol. Biotechnol 12, 865-871.
  54. Kalbe C, Marten P, and Berg G. (1996) Strains of the genus Serratia as beneficial rhizobacteria of oilseed rape with antifungal properties. Microbiol. Res 151, 433-439.
    CrossRef
  55. Kamensky M, Ovadis M, Chet I, and Chernin L. (2003) Soil-borne strain IC14 of Serratia plymuthica with multiple mechanisms of antifungal activity provides biocontrol of Botrytis cinerea and Sclerotinia sclerotiorum diseases. Soil Biol. Biochem 35, 323-331.
    CrossRef
  56. Khan Z, Kim S. G, Jeon Y. H, Khan H. U, Son S. H, and Kim Y. H. (2008) A plant growth promoting rhizobacterium Paenibacillus polymyxa strain GBR-1, suppresses root-knot nematode. Bioresour. Technol 99, 3016-3023.
    Pubmed CrossRef
  57. Kielak A. M, Cretoiu M. S, Semenov A. V, Sørensen S. J, and van Elsas J. D. (2013) Bacterial chitinolytic communities respond to chitin and pH alteration in soil. Appl. Environ. Microbiol 79, 263-272.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  58. Kilic-Ekici O, and Yuen G. Y. (2003) Induced resistance as a mechanism of biological control by Lysobacter enzymogenes strain C3. Phytopathology 93, 1103-1110.
    Pubmed CrossRef
  59. Kilic-Ekici O, and Yuen G. Y. (2004) Comparison of strains of Lysobacter enzymogenes and PGPR for induction of resistance against Bipolaris sorokiniana in tall fescue. Biol. Control 30, 446-455.
    CrossRef
  60. Kim H. J, Choi H. S, Yang S. Y, Kim I. S, Yamaguchi T, Sohng J. K, Park S. K, Kim J. C, Lee C. H, Gardener B. M, and Kim Y. C. (2014) Both extracellular chitinase and a new cyclic lipopeptide, chromobactomycin, contribute to the biocontrol activity of Chromobacterium sp. C61. Mol. Plant Pathol 15, 122-132.
    Pubmed CrossRef
  61. Kim H. J, Park J. Y, Han S. H, Lee J. H, Rong X, Gardener B. B. M, Park S. K, and Kim Y. C. (2011) Draft genome sequence of the biocontrol bacterium Chromobacterium sp. strain C-61. J. Bacteriol 193, 6803-6804.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  62. Kim I. S, Yang S. Y, Park S. K, and Kim Y. C. (2017) Quorum sensing is a key regulator for the antifungal and biocontrol activity of chitinase-producing Chromobacterium sp. C61. Mol. Plant Pathol 18, 134-140.
    Pubmed CrossRef
  63. Kim Y. C, Jung H, Kim K. Y, and Park S. K. (2008) An effective biocontrol bioformulation against Phytophthora blight of pepper using growth mixtures of combined chitinolytic bacteria under different field conditions. Eur. J. Plant Pathol 120, 373-382.
    CrossRef
  64. Kim Y. C, Lee J. H, Bae Y. S, Sohn B. K, and Park S. K. (2010) Development of effective environmentally-friendly approaches to control Alternaria blight and anthracnose diseases of Korean ginseng. Eur. J. Plant Pathol 127, 443-450.
    CrossRef
  65. Kishore G. K, and Pande S. (2007) Chitin-supplemented foliar application of chitinolytic Bacillus cereus reduces severity of Botrytis gray mold disease in chickpea under controlled conditions. Lett. Appl. Microbiol 44, 98-105.
    Pubmed CrossRef
  66. Kishore G. K, Pande S, and Podile A. R. (2005a) Biological control of late leaf spot of peanut (Arachis hypogaea) with chitinolytic bacteria. Phytopathology 95, 1157-1165.
    Pubmed CrossRef
  67. Kishore G. K, Pande S, and Podile A. R. (2005b) Chitin-supplemented foliar application of Serratia marcescens GPS 5 improves control of late leaf spot disease of groundnut by activating defence-related enzymes. J. Phytopathol 153, 169-173.
    CrossRef
  68. Kobayashi D. Y, Reedy R. M, Palumbo J. D, Zhou J. M, and Yuen G. Y. (2005) A clp gene homologue belonging to the Crp gene family globally regulates lytic enzyme production, antimicrobial activity, and biological control activity expressed by Lysobacter enzymogenes strain C3. Appl. Environ. Microbiol 71, 261-269.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  69. Kobayashi D. Y, and Yuen G. Y. (2005) The role of clp-regulated factors in antagonism against Magnaporthe poae and biological control of summer patch disease of Kentucky bluegrass by Lysobacter enzymogenes C3Can. J. Microbiol 51, 719-723.
    Pubmed CrossRef
  70. Kurze S, Bahl H, Dahl R, and Berg G. (2001) Biological control of fungal strawberry diseases by Serratia plymuthica HRO-C48. Plant Dis 85, 529-534.
    CrossRef
  71. Ladner D. C, Tchounwou P. B, and Lawrence G. W. (2008) Evaluation of the effect of ecologic on root knot nematode Meloidogyne incognita and tomato plant Lycopersicon esculenum. Int. J. Environ. Res. Pub. Health 5, 104-110.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  72. Lee Y. S, and Kim K. Y. (2016) Antagonistic potential of Bacillus pumilus L1 against root-knot nematode Meloidogyne arenaria. J. Phytopathol 164, 29-39.
    Pubmed CrossRef
  73. Lee Y. S, Park Y. S, Kim S. B, and Kim K. Y. (2013) Biological control of root-knot nematode by Lysobacter capsici YS1215. Korean J. Soil Sci. Fert 46, 105-111.
    CrossRef
  74. Leon L. L, Miranda C. C, De Souza A. O, and Durán N. (2001) Antileishmanial activity of the violacein extracted from Chromobacterium violaceum. J. Antimicrob. Chemother 48, 449-450.
    Pubmed CrossRef
  75. Levenfors J. J, Hedman R, Thaning C, Gerhardson B, and Welch C. J. (2004) Broad-spectrum antifungal metabolites produced by the soil bacterium Serratia plymuthica A 153. Soil Biol. Biochem 36, 677-685.
    CrossRef
  76. Li S, Jochum C. C, Yu F, Zaleta-Rivera K, Du L, Harris S. D, and Yuen G. Y. (2008) An antibiotic complex from Lysobacter enzymogenes strain C3: antimicrobial activity and role in plant disease control. Phytopathology 98, 695-701.
    Pubmed CrossRef
  77. Liopa-Tsakalidi A, Chalikiopoulos D, and Papasavvas A. (2010) Effect of chitin on growth and chlorophyll content of two medicinal plants. J. Med. Plants Res 4, 499-508.
  78. Liu D, Cai J, Xie C. C, Liu C, and Chen Y. H. (2010) Purification and partial characterization of a 36-kDa chitinase from Bacillus thuringiensis subsp colmeri and its biocontrol potential. Enzyme Microb. Technol 46, 252-256.
    CrossRef
  79. Liu M, Cai Q. X, Liu H. Z, Zhang B. H, Yan J. P, and Yuan Z. M. (2002) Chitinolytic activities in Bacillus thuringiensis and their synergistic effects on larvicidal activity. J. Appl. Microbiol 93, 374-379.
    Pubmed CrossRef
  80. Manjula K, and Podile A. R. (2001) Chitin-supplemented formulations improve biocontrol and plant growth promoting efficiency of Bacillus subtilis AF 1Can. J. Microbiol 47, 618-625.
    Pubmed CrossRef
  81. Matilla M. A, Drew A, Udaondo Z, Krell T, and Salmond G. P. (2016a) Genome sequence of Serratia plymuthica A153, a model rhizobacterium for the investigation of the synthesis and regulation of haterumalides, zeamine, and andrimid. Genome Announc 4, e00373-16.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  82. Matilla M. A, Nogellova V, Morel B, Krell T, and Salmond G. P. (2016b) Biosynthesis of the acetyl-CoA carboxylase-inhibiting antibiotic, andrimid, in Serratia is regulated by Hfq and the LysR-type transcriptional regulator, AdmX. Environ. Microbiol 18, 3635-3650.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  83. Mian I. H, Godoy G, Shelby R. A, Rodríguez-Kábana R, and Morgan-Jones G. (1982) Chitin amendments for control of Meloidogyne arenaria in infested soil. Nematropica 12, 71-84.
  84. Michaels R, and Corpe W. A. (1965) Cyanide formation by Chromobacterium violaceum. J. Bacteriol 89, 106-112.
    Pubmed KoreaMed
  85. Müller H, Westendorf C, Leitner E, Chernin L, Riedel K, Schmidt S, Eberl L, and Berg G. (2009) Quorum-sensing effects in the antagonistic rhizosphere bacterium Serratia plymuthica HRO-C48. FEMS Microbiol. Ecol 67, 468-478.
    Pubmed CrossRef
  86. Muymas P, Pichyangkura R, Wiriyakitnateekul W, Wangsomboondee T, Chadchawan S, and Seraypheap K. (2015) Effects of chitin-rich residues on growth and postharvest quality of lettuce. Biol. Agric. Hortic 31, 108-117.
    CrossRef
  87. Nagpure A, Choudhary B, and Gupta R. K. (2014) Chitinases: in agriculture and human healthcare. Crit. Rev. Biotechnol 34, 215-232.
    Pubmed CrossRef
  88. Narasimhan A, and Shivakumar S. (2012) Optimization of chitinase produced by a biocontrol strain of Bacillus subtilis using Plackett-Burman design. Eur. J. Exp. Biol 2, 861-865.
  89. Nguyen X. H, Naing K. W, Lee Y. S, Jung W. J, Anees M, and Kim K. Y. (2013) Antagonistic potential of Paenibacillus elgii HOA73 against the root-knot nematode Meloidogyne incognita. Nematology 15, 991-1000.
    CrossRef
  90. Niu Q, Huang X, Zhang L, Li Y, Li J, Yang J, and Zhang K. (2006) A neutral protease from Bacillus nematocida another potential virulence factor in the infection against nematodes Arch. Microbiol 185, 439-448.
    Pubmed CrossRef
  91. Otsu Y, Matsuda Y, Shimizu H, Ueki H, Mori H, Fujiwara K, Nakajima T, Miwa A, Nonomura T, Sakuratani Y, Tosa Y, Mayama S, and Toyoda H. (2003) Biological control of phytophagous ladybird beetles Epilachna vigintioctopunctata (Col, Coccinellidae) by chitinolytic phylloplane bacteria Alcaligenes paradoxus entrapped in alginate beads. J. Appl. Entomol 127, 441-446.
    CrossRef
  92. Pal K. K, and Gardener B. M. (2006) Biological control of plant pathogens. Plant Health Instr 2, 1117-1142.
    CrossRef
  93. Palumbo J. D, Yuen G. Y, Jochum C. C, Tatum K, and Kobayashi D. Y. (2005) Mutagenesis of beta -1, 3-glucanase genes in Lysobacter enzymogenes strain C3 results in reduced biological control activity toward Bipolaris leaf spot of tall fescue and Pythium damping-off of sugar beet. Phytopathology 95, 701-707.
    Pubmed CrossRef
  94. Park S. K, and Kim K. C. (1991) Pathogenicities of pathogens and disease complex associated with wilt of hot pepper plants cropped in plastic house. Korean J. Plant Pathol 7, 28-36.
  95. Park S. K, Lee H. Y, and Kim K. C. (1995) Antagonistic effect of chitinolytic bacteria on soilborne plant pathogens. Korean J. Plant Pathol 11, 47-52.
  96. Park S. K, Lee M. C, and Harman G. E. (2005) The biocontrol activity of Chromobacterium sp. strain C-61 against Rhizoctonia solani depends on the productive ability of chitinase. Plant Pathol. J 21, 275-282.
    CrossRef
  97. Parker W. L, Rathnum M. L, Johnson J. H, Wells J. S, Prinipe P. A, and Sykes R. B. (1988) Aerocyanidin, a new antibiotic produced by Chromobacterium violaceum. J. Antibiot 41, 454-460.
    Pubmed CrossRef
  98. Postma J, and Schilder M. T. (2015) Enhancement of soil suppressiveness against Rhizoctonia solani in sugar beet by organic amendments. Appl. Soil Ecol 94, 72-79.
    CrossRef
  99. Qian G. L, Hu B. S, Jiang Y. H, and Liu F. Q. (2009) Identification and characterization of Lysobacter enzymogenes as a biological control agent against some fungal pathogens. Agric. Sci. Chin 8, 68-75.
    CrossRef
  100. Radwan M. A, Farrag S. A. A, Abu-Elamayem M. M, and Ahmed N. S. (2012) Extraction, characterization, and nematicidal activity of chitin and chitosan derived from shrimp shell wastes. Biol. Fert. Soils 48, 463-468.
    CrossRef
  101. Rajkumar M, Lee K. J, and Freitas H. (2008) Effects of chitin and salicylic acid on biological control activity of Pseudomonas spp. against damping off of pepper. S. Afr. J. Bot 74, 268-273.
    CrossRef
  102. Ramamoorthy V, Viswanathan R, Raguchander T, Prakasam V, and Samiyappan R. (2001) Induction of systemic resistance by plant growth promoting rhizobacteria in crop plants against pests and diseases. Crop Prot 20, 1-11.
    CrossRef
  103. Rathore A. S, and Gupta R. D. (2015) Chitinases from bacteria to human: properties, applications, and future perspectives. Enzyme Res 2015 .
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  104. Regev A, Keller M, Strizhov N, Sneh B, Prudovsky E, Chet I, Ginzberg I, Koncz-Kalman Z, Koncz C, Schell J, and Zilberstein A. (1996) Synergistic activity of a Bacillus thuringiensis delta-endotoxin and a bacterial endochitinase against Spodoptera littoralis larvae. Appl. Environ. Microbiol 62, 3581-3586.
    Pubmed KoreaMed
  105. Rettori D, and Durán N. (1998) Production, extraction and purificationof violacein: an antibiotic pigment produced by Chromobacterium violaceum World. J. Microbiol. Biotechnol 14, 685-688.
    CrossRef
  106. Reyes-Ramírez A, Escudero-Abarca B. I, Aguilar-Uscanga G, Hayward-Jones P. M, and Barboza-Corona J. E. (2004) Antifungal activity of Bacillus thuringiensis chitinase and its potential for the biocontrol of phytopathogenic fungi in soybean seeds. J. Food Sci 69, M131-M134.
    CrossRef
  107. Rodríguez-Kábana R. (1986) Organic and inorganic nitrogen amendments to soil as nematode suppressants. J. Nematol 18, 129-134.
    Pubmed KoreaMed
  108. Rodríguez-Kábana R, Morgan-Jones G, and Gintis B. O. (1984) Effects of chitin amendments to soil on Heterodera glycines microbial populations, and colonization of cysts by fungi. Nematropica 14, 10-25.
  109. Sarathchandra S. U, Watson R. N, Cox N. R, di Menna M. E, Brown J. A, Burch G, and Neville F. J. (1996) Effects of chitin amendment of soil on microorganisms, nematodes, and growth of white clover (Trifolium repens L.) and perennial ryegrass (Lolium perenne L.). Biol. Fert. Soils 22, 221-226.
    CrossRef
  110. Sato I, Yoshida S, Iwamoto Y, Aino M, Hyakumachi M, Shimizu M, Takahashi H, Ando S, and Tsushima S. (2014) Suppressive potential of Paenibacillus strains isolated from the tomato phyllosphere against Fusarium crown and root rot of tomato. Microbes Environ 29, 168-177.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  111. Seo C. C, Jung H. C, and Park S. K. (2007) Control of powdery mildew of pepper using culture solutions of chitinolytic bacteria Chromobacterium sp. and Lysobacter enzymogenes. Res. Plant Dis 13, 40-44.
    CrossRef
  112. Shanmugam V, Thakur H, and Gupta S. (2013) Use of chitinolytic Bacillus atrophaeus strain S2BC-2 antagonistic to Fusarium spp. for control of rhizome rot of ginger. Ann. Microbiol 63, 989-996.
    CrossRef
  113. Sharp R. G. (2013) A review of the applications of chitin and its derivatives in agriculture to modify plant-microbial interactions and improve crop yields. Agronomy 3, 757-793.
    CrossRef
  114. Shibuya N, and Minami E. (2001) Oligosaccharide signalling for defence responses in plant. Physiol. Mol. Plant Pathol 59, 223-233.
    CrossRef
  115. Singh A. K, Singh A, and Joshi P. (2016) Combined application of chitinolytic bacterium Paenibacillus sp. D1 with low doses of chemical pesticides for better control of Helicoverpa armigera. Int. J. Pest Manag 62, 222-227.
    CrossRef
  116. Singh G, Bhalla A, Bhatti J. S, Chandel S, Rajput A, Abdullah A, Andrabi W, and Kaur P. (2014) Potential of chitinases as a biopesticide against agriculturally harmful fungi and insects. Res. Rev.: J. Microbiol. Biotechnol 3, 27-32.
  117. Singh P. D, Liu W. C, Gougoutas J. Z, Malley M. F, Porubcan M. A, Trejo W. H, Wells J. S, and Sykes R. B. (1988) Aerocavin, a new antibiotic produced by Chromobacterium violaceum. J. Antibiot 41, 446-453.
    Pubmed CrossRef
  118. Singh P. P, Shin Y. C, Park C. S, and Chung Y. R. (1999) Biological control of fusarium wilt of cucumber by chitinolytic bacteria. Phytopathology 89, 92-99.
    Pubmed CrossRef
  119. Slimene I. B, Tabbene O, Gharbi D, Mnasri B, Schmitter J. M, Urdaci M. C, and Limam F. (2015) Isolation of a chitinolytic Bacillus licheniformis S213 strain exerting a biological control against Phoma medicaginis infection. Appl. Biochem. Biotechnol 175, 3494-3506.
    Pubmed CrossRef
  120. Sneh B, Schuster S, and Gross S. (1983) Improvement of the insecticidal activity of Bacillus thuringiensis var entomocidus on larvae of Spodoptera littoralis (Lepidoptera, Noctuidae) by addition of chitinolytic bacteria, a phagostimulant and a UV-protectant. J. Appl. Entomol 96, 77-83.
    CrossRef
  121. Someya N, Ikeda S, Morohoshi T, Tsujimoto N. M, Yoshida T, Sawada H, Ikeda T, and Tsuchiya K. (2011) Diversity of culturable chitinolytic bacteria from rhizospheres of agronomic plants in Japan. Microbes Environ 26, 7-14.
    Pubmed CrossRef
  122. Someya N, Kataoka N, Komagata T, Hirayae K, Hibi T, and Akutsu K. (2000) Biological control of cyclamen soilborne diseases by Serratia marcescens strain B2. Plant Dis 84, 334-340.
    CrossRef
  123. Someya N, Nakajima M, Hirayae K, Hibi T, and Akutsu K. (2001) Synergistic antifungal activity of chitinolytic enzymes and prodigiosin produced by biocontrol bacterium Serratia marcescens strain B2 against gray mold pathogen Botrytis cinerea. J. Gen. Plant Pathol 67, 312-317.
    CrossRef
  124. Someya N, Nakajima M, Watanabe K, Hibi T, and Akutsu K. (2005) Potential of Serratia marcescens strain B2 for biological control of rice sheath blight. Biocontrol Sci. Technol 15, 105-109.
    CrossRef
  125. Spiegel Y, Chet I, and Cohn E. (1987) Use of chitin for controlling plant plant-parasitic nematodes. II. Mode of action. Plant Soil 98, 337-345.
    CrossRef
  126. Spiegel Y, Cohn E, Galper S, Sharon E, and Chet I. (1991) Evaluation of a newly isolated bacterium Pseudomonas chitinolytica sp. nov, for controlling the root-knot nematode Meloidogynejavanica. Biocontrol Sci. Technol 1, 115-125.
    CrossRef
  127. Subbanna A. R. N. S, Khan M. S, and Shivashankara H. (2016) Characterization of antifungal Paenibacillus illinoisensis strain UKCH21 and its chitinolytic properties. Afr. J. Microbiol. Res 10, 1380-1387.
    CrossRef
  128. Sullivan R. F, Holtman M. A, Zylstra G. J, White J. F, and Kobayashi D. Y. (2003) Taxonomic positioning of two biological control agents for plant diseases as Lysobacter enzymogenes based on phylogenetic analysis of 16S rDNA, fatty acid composition and phenotypic characteristics. J. Appl. Microbiol 94, 1079-1086.
    Pubmed CrossRef
  129. Tian B, Yang J, Lian L, Wang C, Li N, and Zhang K. Q. (2007a) Role of an extracellular neutral protease in infection against nematodes by Brevibacillus laterosporus strain G4. Appl. Microbiol. Biotechnol 74, 372-380.
    Pubmed CrossRef
  130. Tian B, Yang J, and Zhang K. Q. (2007b) Bacteria used in the biological control of plant-parasitic nematodes: populations, mechanisms of action, and future prospects. FEMS Microbiol Ecol 61, 197-213.
    Pubmed CrossRef
  131. Ueda H, Nakajima H, Hori Y, Goto T, and Okuhara M. (1994) Action of FR901228, a novel antitumor bicyclic depsipeptide produced by Chromobacterium violaceum. no. 968, on Ha-ras transformed NIH3T3 cells. Biosci. Biotechnol. Biochem 58, 1579-1583.
    Pubmed CrossRef
  132. Vaidya R. J, Shah I. M, Vyas P. R, and Chhatpar H. S. (2001) Production of chitinase and its optimization from a novel isolate Alcaligenes xylosoxydans: potential in antifungal biocontrol. World J. Microbiol. Biotechnol 17, 691-696.
    CrossRef
  133. Wang K, Yan P. S, Cao L. X, Ding Q. L, Shao C, and Zhao T. F. (2013) Potential of chitinolytic Serratia marcescens strain JPP1 for biological control of Aspergillus parasiticus and aflatoxin. Bio Med Res. Int 2013 .
    Pubmed KoreaMed
  134. Westerdahl B. B, Carlson H. L, Grant J, Radewald J. D, Welch N, Anderson C. A, Darso J, Kirby D, and Shibuya F. (1992) Management of plant-parasitic nematodes with a chitin-urea soil amendment and other materials. J. Nematol 24, 669-680.
    Pubmed KoreaMed
  135. Wiwat C, Thaithanun S, Pantuwatana S, and Bhumiratana A. (2000) Toxicity of chitinase-producing Bacillus thuringiensis ssp kurstaki HD-1 (G) toward Plutella xylostella. J. Invertebr. Pathol 76, 270-277.
    Pubmed CrossRef
  136. Xu S. J, Hong S. J, Choi W, and Kim B. S. (2014) Antifungal activity of Paenibacillus kribbensis strain T-9 isolated from soils against several plant pathogenic fungi. Plant Pathol. J 30, 102-108.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  137. Yu F, Zaleta-Rivera K, Zhu X, Huffman J, Millet J. C, Harris S. D, Yuen G, Li X. C, and Du L. (2007) Structure and biosynthesis of heat-stable antifungal factor (HSAF), a broad-spectrum antimycotic with a novel mode of action Antimcrob. Agents Chemother 51, 64-72.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  138. Yuen G, Broderick K, Moore W, and Caswell-Chen E. (2006) Effects of Lysobacter enzymogenes C 3 and its antibiotic dihydromaltophilin on nematodes. Phytopathology 96, S128.
  139. Yuen G. Y, Jochum C. C, Osborne L. E, and Jin Y. (2003) Biocontrol of Fusarium head blight in wheat by Lysobacter enzymogenes C3. Phytopathology 93, S93.
  140. Yuen G. Y, Steadman J. R, Lindgren D. T, Schaff D, and Jochum C. (2001) Bean rust biological control using bacterial agents. Crop Prot 20, 395-402.
    CrossRef
  141. Zhang W, Li Y, Qian G, Wang Y, Chen H, Li Y. Z, Liu F, Shen Y, and Du L. (2011) Identification and characterization of the anti-methicillin-resistant Staphylococcus aureus WAP-8294A2 biosynthetic gene cluster from Lysobacter enzymogenes OH11. Antimcrob. Agents Chemother 55, 5581-5589.
    Pubmed KoreaMed CrossRef
  142. Zhang Z, and Yuen G. Y. (1999) Biological control of Bipolaris sorokiniana on tall fescue by Stenotrophomonas maltophilia strain C3. Phytopathology 89, 817-822.
    Pubmed CrossRef
  143. Zhang Z, Yuen G. Y, Sarath G, and Penheiter A. R. (2001) Chitinases from the plant disease biocontrol agent Stenotrphomonas maltophiliao C3. Phytopathology 91, 204-211.
    Pubmed CrossRef


March 2017, 23 (1)
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